Summary
Holoparasitic plants are nongreen plants that depend entirely on their host plants for essential resources. The transition to parasitism often results in functional reduction and gene loss, but its timing and extent remain unclear. Although Balanophora is known to have extremely reduced plastid genomes, only five species from a few geographically restricted regions have been studied.
Here, we sampled seven species from 12 populations across Taiwan and Japan, assembled their plastomes and transcriptomes, and inferred multigene trees from diverse plastid and nuclear markers. To understand the plastid’s functional role, we predicted the subcellular localization of nuclear-encoded proteins.
All the plastid genomes are reduced to 14–16 kb. They are colinear, AT-biased (87–88%), and share the same noncanonical genetic code (TAG→Trp). Phylogenomics of Balanophora implies independent origins of obligate agamospermy in island populations of several species. Over 700 Balanophora proteins were predicted to be plastid-targeted, suggesting retained capacity for the biosynthesis of amino acids, fatty acids, riboflavin, and other pathways.
The plastid genome reduction occurred before the diversification of Balanophora. Similar to other parasites, it primarily erased photosynthesis-related functions without massive elimination of other functions. Balanophoraceae thus emerge as a fascinating model for reconstructing the evolutionary changes associated with photosynthesis loss in land plants.
摘要
全寄生植物不行光合作用，其養分全仰賴其宿主植物。這樣的寄生型態通常伴隨著功能的退化與基因的丟失，但所發生的時間點及其程度仍尚未明瞭。雖然我們已知蛇菰屬的植物具有高度退化的質體基因組，但過去的研究僅限於分布局限的五個物種。
本研究從台灣與日本的12個族群中，採集了七種蛇菰屬植物以進行質體基因組及轉錄體的組裝，並利用多種質體與細胞核基因序列，建構多基因的親緣譜系樹。而為了瞭解這些高度退化質體的功能與角色，也針對核編碼基因進行細胞內定位的預測。
所有蛇菰質體基因組都退化到只剩14-16 kb的大小，基因排列具有共線性、A/T偏向的鹼基組成(87–88%)、且使用相同的非典型遺傳密碼(TAG→色氨酸)。根據親緣譜系分析，多個物種的島嶼族群顯示出無配生殖的獨立起源。具預測有超過700種蛋白質會被運送至質體，暗示了這些高度退化的質體仍保有合成胺基酸、脂肪酸、核黃素及其他代謝途徑的能力。
在蛇菰屬植物演化之前，其質體基因組即已退化，而相似於其它寄生植物，蛇菰主要是失去光合作用相關的功能而非大量失去其它代謝功能，蛇菰科植物因此成為用來研究陸生植物失去光合作用所伴隨的演化改變之絕佳模型。
Shrnutí
Holoparazitické rostliny jsou nezelené rostliny, které zcela závisí na svých hostitelských rostlinách pro zisk veškerých nezbytných látek. Přechod k parazitismu vede často k funkční redukci a ztrátě genů, jejichž načasování a rozsah zůstávají nejasné. Ačkoliv je známo, že má Balanophora extrémně zredukované plastidové genomy, dosud bylo studováno pouze pět druhů z několika geograficky omezených oblastí.
Zde jsme studovali sedm druhů z dvanácti populací napříč Tchaj-wanem a Japonskem, složili jejich plastomy a transkriptomy, a vytvořili vícegenové fylogenetické stromy z plastidových a jaderných markerů. Abychom porozuměli funkční roli jejich plastidu, předpověděli jsme subcelulární lokalizaci proteinů kódovaných jadernými geny.
Všechny plastidové genomy jsou zredukované na 14–16 kb. Jsou kolineární, mají vysoký obsah AT (87–88 %) a sdílejí stejný nekanonický genetický kód (TAG→Trp). Fylogenomické analýzy rodu
Balanophora
naznačují nezávislý vznik obligátní agamospermie v ostrovních populacích několika druhů. Předpověděli jsme více než 700 proteinů rodu
Balanophora
cílených do plastidu, což naznačuje zachovanou schopnost biosyntézy aminokyselin, mastných kyselin, riboflavinu a dalších metabolických drah.
Ke zmenšení plastidového genomu došlo před diverzifikací rodu Balanophora. Podobně jako u jiných parazitů, toto zmenšení vymazalo zejména funkce související s fotosyntézou bez odstranění dalších funkcí. Balanophoraceae tak představují fascinující model pro rekonstrukci evolučních změn spojených se ztrátou fotosyntézy u vyšších rostlin.
要旨
・全寄生植物は栄養のすべてを宿主植物に依存する。このような寄生生活への移行は、しばしば遺伝子の喪失や機能縮退を引き起こすが、その程度や過程については未解明な点が多い。ツチトリモチ属(Balanophora)は、極端に縮小したプラスチドゲノムをもつことで知られるものの、これまで研究対象となったのは地理的に限られた地域の5種にとどまっている。
・本研究では、台湾と日本の12集団から7種のツチトリモチ属植物を採集し、各集団のプラスチドゲノム(plastome)およびトランスクリプトームを組み立て、多様なプラスチドおよび核マーカーに基づく多遺伝子系統樹を推定した。さらに、プラスチドの機能的役割を明らかにするため、核コードタンパク質の細胞内局在を予測した。
・すべてのプラスチドゲノムは14〜16 kbまで縮小しており、ATに著しく偏った塩基組成(87〜88%)を示し、同一の非標準的な遺伝暗号(TAG → Trp)を共有していた。系統ゲノミクス解析の結果、複数種の島嶼個体群において絶対的無性生殖が独立に起源したことが示唆された。また、700を超えるツチトリモチ属タンパク質がプラスチドを標的としていると予測され、アミノ酸、脂肪酸、リボフラビンなどの生合成経路がプラスチド内に保持されている可能性が示された。
・本研究により、プラスチドゲノムの縮小はツチトリモチ属の多様化以前に生じたことが明らかになった。ほかの寄生植物と同様に、主として光合成関連機能が消失した一方で、他の機能の大規模な喪失は確認されなかった。総じて、ツチトリモチ科(Balanophoraceae)は、陸上植物における光合成喪失に伴う進化的変化を復元するための有用なモデル群として位置付けられる。
